Основу коллекцию церковного искусства Ульяновского областного художественного музея составляют произведения иконописи XVI–XX веков ведущие свое происхождение преимущественно из церквей и монастырей Симбирска и Симбирской губернии. В то же время центральными произведениями в собрания иконописи музея стали иконы XVI–XVIII веков Псковской («Сошествие святого духа на апостолов», «Распятие», «Успение»), Ярославской иконописных школ, («Рождество Христово», «Преображение», «Распятие с предстоящими») а также произведения созданные в традициях школы Оружейной палаты («Избранные святые перед образом Богоматери Владимирской»), в иконописных мастерских Поволжья, Центральной России («Богоматерь Не рыдай Мене Мати», «Образ усекновения главы Иоанна Предтечи», «Богоматерь Печерская с предстоящими праотцами», Северо-запада России («Никола Можайский»).

Особую уникальность коллекции придают хранящиеся в собрании музея произведения деревянной скульптуры XVII–XIX веков местного происхождения. Большинство скульптур Ульяновской области происходит из мордовских сел, а также из сел, большую часть населения которых составляли чуваши и татары. Гордостью музея являются «Распятия», царские врата, фигуры предстоящих XVII–XIX веков из сел Кадышево Карсунского района и Ляховка Майнского района, Кузоватовского района Ульяновской области, утраченных церквей Симбирска-Ульяновска.